Le 4 février 1941, la décision est prise par le ministère de la Défense d'y construire un aérodrome qui servira pour l'entraînement des pilotes britanniques.
En 1994, les installations de la 16e Escadre à la BFC Saint-Jean sont fusionnées avec celles de la BFC Montréal.
La Garnison Saint-Jean a, depuis, une vocation plus concentrée sur la formation et l'instruction.
On y retrouve l'École de leadership et de recrues des Forces canadiennes (ÉLRFC), qui forme plus de 7 000 recrues par année, et l'École de langues des Forces canadiennes, qui accueille des officiers supérieurs de pays étrangers. Depuis l'expansion de la Force qui a débuté en 2005, la Garnison Saint-Jean est occupée à pleine capacité et loge même certaines unités dans des installations de la municipalité de Saint-Jean-sur-Richelieu telles que le 2e Groupe de patrouille des Rangers canadiens et l'Unité régionale de soutien aux cadets (Est).